《恶魔城：废墟肖像》新游戏画面

1944年，世界处于一片混乱之中。卷入了全世界的两次世界大战，给人们带来不安、憎恨和恐惧，同时还产生了无数的无法上天的灵魂。这些灵魂的怨念逐渐开始憎恨人世，它们集结在邪恶之城。过去也出现在人世，给人类带来蹂躏和灾难的魔王德古拉城，人们称它为“恶魔城”。
    继承传说中的鞭子“吸血鬼杀手”的乔纳桑和支援他的夏洛特，为了阻止吸血鬼的复活，前往吸血鬼城。但他们发现这座城原来并不是被德古拉所统治，而是有另外的吸血鬼居住在这座城堡里……

本作是“《恶魔城》系列”最新作。玩家在游戏中可以操作使用传说中的鞭子“吸血鬼杀手”的乔纳桑和使用强力魔法的夏洛特。在游戏中两名角色可以随时切换，而且还能进行合体攻击，探索恶魔城。

可以说是本作最大卖点的搭档系统。在游戏中根据当时的情况，随时可以从力量型的乔纳桑和魔力型的夏洛特之间互相切换。另外战斗中还可以搭档一起来进行强力的全体攻击。搭档系统比较典型的例子，如果出现普通跳跃无法跳过的平台时，首先用夏洛特跳到可移动平台，接下来切换乔纳桑把平台移动，最后又切换回夏洛特就可以继续前进。